1867 m. inžinierius, generolas, geležinkelių tiesimo specialistas Aleksejus Melnikovas (1808–1879), atvykęs į Vilnių dėl geležinkelio Peterburgas–Vilnius tiesimo darbų, Markučiuose iš lenkų gydytojo Ignacy Godlewskio įsigijo žemės.

Tais pačiais metais Melnikovas pradėjo dvaro statybą ir per metus ją užbaigė. Buvo pastatytas ne tik gyvenamasis namas, bet ir pagalbiniai pastatai – mažesnis namas dvaro samdiniams, arklidės ir vežiminė. 

1875 m. Melnikovo duktė Varvara ištekėjo už Vasilijaus Moškovo. Vestuvių proga tėvas jai padovanojo Markučių dvarą kaip kraitį. Dovanojimo akte buvo išvardytas visas dovanojamas turtas: miškai, vandens telkiniai, dirbama ir nedirbama žemė, pagrindinis gyvenamasis namas bei visi kiti dvaro pastatai. Dovanojamą Markučių dvaro kilnojamąjį ir nekilnojamąjį turtą bei grynuosius pinigus Melnikovas įvertino 100 000 sidabrinių rublių.

Žinoma, kad dvaro sodybos ūkinė dalis buvo pastatyta pakalnėje: taisyklingo plano kieme stovėjo arklidės šešiems arkliams, medinė ledainė, paukštidė, sodo namelis ir mūrinis rūsys. Šalia plytėjo didelis vaismedžių sodas. Tuo metu 15 hektarų užėmęs dvaro parkas buvo aptvertas ir kruopščiai prižiūrimas. Jame tyvuliavo keturi tvenkiniai, buvo įrengta kroketo aikštelė, vyno rūsys, ledainė, oranžerija su palmėmis, fikusais, oleandrais, rožėmis ir kaktusais, taip pat laikomi povai.

Markučių dvare Melnikovo duktė nuolat gyventi įsikūrė ne iš karto. 1877 m. išsiskyrusi su Vasilijumi Moškovu, kartu su dukrele Varvara ji kurį laiką gyveno Sankt Peterburge, kur 1880 m. susipažino su garsaus rusų poeto Aleksandro Puškino ir Natalijos Puškinos jaunesniuoju sūnumi Grigorijumi (1835–1905). 1883 m. spalio 24 d. pora susituokė Vilniuje.

Po vedybų Varvara ir Grigorijus daugiau laiko praleisdavo Michailovskoje – paveldėtoje Aleksandro Puškino šeimos sodyboje Pskovo srityje. Į Markučius savininkė atvykdavo tik laikinai, dažniausiai vasaroti. Vis dėlto 1899 m. Puškinai Michailovskojės sodybą pardavė ir persikėlė nuolat gyventi į Markučius. 

Dvaro žemėse buvo pristatyta vasarnamių ir medinių vilų, kuriuos Varvara ir Grigorijus nuomodavo. Buvo nuomojami ne tik vasarnamiai, bet ir Markučių dvaro žemės sklypai. Juose kūrėsi restoranai, kavinės, parduotuvės. Dviem namais, rūsiu, ledaine ir žemės sklypu 1901 m. sutuoktiniai leido nemokamai naudotis labdaros organizacijai „Dobrochotnaja kopeika“ (Labdaringa kapeika). Varvara Puškina buvo šios organizacijos Paplaujos skyriaus pirmininkė. 

Po Grigorijaus mirties Varvara dvaro reikalus tvarkė viena. Lėšų pragyvenimui ji gaudavo nuomodama vasarnamius bei pardavinėdama žemės sklypus. Smulki dvaro pastatų ir žemės sklypų parceliacija vyko ir Grigorijui būnant gyvam.

1910 m. dvaro žemės tapo Vilniaus miesto dalimi. 

Per Pirmąjį pasaulinį karą Varvara kelerius metus gyveno Peterburge. Karas Markučių dvarui padarė didelių nuostolių. Iš šeimininkės sudaryto nuostolių sąrašo žinoma, kad buvo sudeginti du vasarnamiai, sugriauti keli kiti pastatai, iškirsta daug miško. Labai nukentėjo dvaro parkas ir sodas bei gyvenamojo namo turtas: dingo vertinga Grigorijaus Puškino medžioklės trofėjų ir ginklų kolekcija, nemažai paveikslų, knygų ir kitų daiktų. Nuniokotas Markučių dvaro ūkis nebeatsigavo. Iki mirties Varvarai teko kovoti, kad dvaras galutinai nebankrutuotų.

Neturėdama pastovaus pragyvenimo šaltinio (išskyrus gaunamą pomirtinę vyro pensiją) ir nepajėgdama atsisakyti dvariškų įpročių Puškina pardavinėjo dvaro žemės sklypus, tačiau jos materialinė padėtis negerėjo, o priešingai – ji grimzdo į vis didesnes skolas. Dvarui priklausiusiose, bet parduotose žemėse išaugo visas Markučių priemiestis, atsirado apie dvidešimt gatvių. Priemiestis ilgainiui visai priartėjo prie dvaro gyvenamojo namo. Paskutiniais Varvaros gyvenimo metais jos nuosavybėje buvo likę tik kiek daugiau nei 3 hektarai žemės. 1935 m. surašytu testamentu Puškina dvaro pastatus su visu inventoriumi paliko Vilniaus rusų draugijai.

Puškina mirė 1935 m., palikdama dvarą skolose ir teisminiuose ginčuose. Toliau bankrutuojančio dvaro reikalus tvarkė jos patikėtinis ir testamento vykdytojas Vladimiras Nazimovas. Jis buvo parengęs dvaro likvidacinį planą, tačiau prasidėjo Antrasis pasaulinis karas. 

Lietuvą okupavus sovietų Rusijai, 1940 m. dvaras buvo nacionalizuotas, o LSSR valdžia nusprendė jame įkurti muziejų, bet iki nacių okupacijos to padaryti nespėjo. Literatūriniu Aleksandro Puškino muziejumi pavadintoje institucijoje pirmoji ekspozicija sukurta 1946–1948 metais. Dėl selektyviai akcentuojamų politinių poeto įsitikinimų bei įtakos Rusijos maištininkams sovietai Puškiną vaizdavo kaip buržuazinės literatūros ir kultūros priešininką bei sovietinės literatūros ir poezijos pirmtaką. 

1992 m. prie dvaro gyvenamojo namo buvo perkeltas poeto Aleksandro Puškino skulptūrinis biustas (skulpt. Bronius Vyšniauskas, archit. Vytautas Nasvytis), 1955–1992 m. stovėjęs miesto centre, Sereikiškių parke. 

Aleksandro Puškino muziejus Markučiuose veikė iki 2023-iųjų. Tais metais jis tapo Markučių dvaro muziejumi, pradėjo keistis muziejaus renginių, ekskursijų ir edukacijos turinys. 2025 m. Markučių dvaro muziejus buvo prijungtas prie Vilniaus miesto muziejaus ir tapo vienu iš keturių jo padalinių. 

2020 m. Markučių dvaras išleido knygą „Markučių dvaro sodybos medinio gyvenamojo namo statybos istorija“. Šį leidinį galima rasti Markučių dvare ir didžiosiose Lietuvos bibliotekose.